Opera se otevírá v lese poblíž dračího Fafnerova doupěte. Siegfried, syn Siegmunda a Sieglinde, byl vychován trpaslíkem Mimem, který ho plánuje využít k zabití Fafnera a získání prstenu pro sebe. Siegfried ukuje nový meč Nothung a vydává se draka najít.
Po dlouhé a náročné cestě se Siegfried dostává do Fafnerova doupěte. Oklame draka, aby odhalil jeho slabé místo, a pak ho zabije. Když pije Fafnerovu krev, získá schopnost porozumět řeči ptáků. Ptáci mu vyprávějí o Valkýře Brünnhildě, která spí na skále obklopené ohněm.
Siegfried cestuje na vrchol hory a probudí Brünnhilde polibkem. Ti dva se do sebe zamilují a Siegfried přísahá, že ji ochrání. Jejich štěstí je však krátkodobé. Zlý bůh Alberich, který prsten vytvořil, sledoval Siegfrieda a Brünnhildu. Plánuje využít Siegfrieda, aby se pomstil bohům.
Alberich se přestrojí za poutníka a potká Siegfrieda. Řekne Siegfriedovi, že je mu Brünnhilde nevěrná a že ho plánuje zradit. Siegfried je zlomený srdcem a opouští Brünnhilde. Alberich se pak zjeví Brünnhildě a řekne jí, že ji Siegfried zabije. Brünnhilde je zdrcena a zoufalstvím usne.
Siegfried se vrací za Mimem, který mu říká, že otrávil nápoj Brünnhilde. Siegfried je zděšen a spěchá zpět ke skále Brünnhilde. Najde ji spící a sám vypije otrávený nápoj. Brünnhilde se probudí a najde Siegfrieda umírat. Je přemožena žalem a umírá na zlomené srdce.
Bohové se shromažďují ve Valhalle, domově bohů. Sledují, jak požár pohřební hranice Brünnhilde pohltí Walhallu. Svět je zničen a bohové jsou bezmocní.